「古代の新潟」と「中世の新潟」の間にオープン・スペースを設け、いわゆる文化史的なことがらを中心に、さまざまなテーマを取り上げます。その隣には、ステージと歴史のイメージを結ぶ新潟の自然風土を紹介します。以下に挙げる各テーマを、定期的に展示替えします。

　まず、「越後・佐渡を訪れた宗祖たち」です。浄土真宗（じょうどしんしゅう）の親鸞（しんらん）、法華宗（ほっけしゅう）の日蓮（にちれん）に代表されるように、新しい宗派の開祖やその弟子たちが、配流の先として、あるいは布教の目的地として、古代・中世の越後・佐渡を訪れました。こうした活動の足跡を絵巻物等で紹介します。
　「古代の交通」では、奈良・平安時代のモノの生産と、その流通を取り上げます。布、塩、鉄、土器などの生産と流通について、県内遺跡出土の資料を中心に紹介します。
　「越後府中の繁栄と守護上杉氏」では、室町時代の守護（しゅご）であった上杉房定（うえすぎふささだ）の時代、当時の越後の中心都市府中（ふちゅう）で展開した文化交流の様子を、守護の迎賓館であった至徳寺（しとくじ）出土の遺物を中心に紹介します。
　「佐渡文化の系譜」では、佐渡配流によってまかれた文化の種が花開く様子を、世阿弥（ぜあみ）の能文化の資料を中心に紹介します。また島内の霊場や中世佐渡の特徴的な宗教についても紹介します。
　つぎに、「忘れられた霊場」では、新潟県の身近な景勝地が中世には一大在地霊場として人々の信仰を集めていたことを、五頭山（ごづさん）を例に紹介します。板碑（いたび）石仏などが立ち並ぶ霊場の環境をイメージできる展示です。
　最後は、古代・中世の人々の心を強くとらえていた「まじないととむらい」。まじないに使われた木製品の数々や人の顔を描いた土器を示します。まじない札を貼る体験もできます。また、神々を鎮めたり、死者を供養する道具も紹介し、古代・中世の人々の心を探ります。

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